Die Tiroler Landesfürsten unterhielten im 16. und 17. Jahrhundert exquisit besetzte Hofkapellen mit herausragenden Musikern aus Europa. In der Regierungszeit (1646–1662) von Erzherzog Ferdinand Karl fanden prunkvolle Opernaufführungen im neu errichteten, ersten freistehenden Theater im deutschsprachigen Sprachraum statt. Innsbruck erlangte damals den Rang einer führenden Opernstadt, noch vor der Metropole des Habsburgerreiches, Wien. Als mit dem Aussterben der Tiroler Habsburgerlinie die Hofhaltung in Innsbruck drastisch verkleinert wurde, kam es auch zur vorübergehenden Auflösung der Hofmusikkapelle, die ein halbes Jahrhundert später vom zwischenzeitlichen Gubernator von Tirol, Karl Philipp von der Pfalz-Neuburg, wieder großzügig installiert wurde und bald als eines der besten Orchester Europas galt. Als der Fürst 1717 zur Regentschaft der pfälzischen Erblande nach Mannheim übersiedelte, nahm er das Orchester mit. Die Wurzeln des im 18. Jahrhundert berühmten und musikgeschichtlich bedeutsamen Mannheimer Orchesters reichen damit nach Innsbruck zurück.
Mitte des 20. Jahrhunderts wurde in Innsbruck an diese reichhaltige Musikgeschichte angeknüpft und die Pflege der Alten Musik in prachtvollen Sälen und Kirchen aufgenommen. 1963, zur Feier der 600-jährigen Zugehörigkeit Tirols zu Österreich, initiierte der Innsbrucker Musiker Prof. Otto Ulf (1907–1993) gemeinsam mit der Kustodin der Sammlungen des Kunsthistorischen Museums auf Schloss Ambras, Dr. Lilly von Sauter (1913–1972), ein Konzert mit Alter Musik im Spanischen Saal von Schloss Ambras. Daraus gingen die Ambraser Schlosskonzerte hervor, die erstmals 1964 durchgeführt wurden und heute die älteste noch bestehende Konzertreihe für Alte Musik sind. 1976 wurde aus Konzerten mit den Dozenten der ins Leben gerufenen Innsbrucker Sommerakademie für Alte Musik die erste Innsbrucker Woche für Alte Musik veranstaltet, aus der die Innsbrucker Festwochen der Alten Musik hervorgingen.
Von Beginn an widmen sich die Innsbrucker Festwochen der Alten Musik der Pflege der Renaissance- und Barockmusik, manchmal auch der Wiener Klassik. Im Zentrum stehen Barockopern, darüber hinaus gibt es Konzerte an historischen Stätten mit Musik vom Mittelalter bis ins frühe 19. Jahrhundert. Oberste Maxime des Festivals ist: Originalklang, also die Aufführung der Musik in einer entsprechenden Klanggebung auf Instrumenten damaliger Bauweisen und mit den Erkenntnissen aus der in Traktaten überlieferten historischen Aufführungspraxis.
2010 wurde im Rahmen der Innsbrucker Festwochen der Alten Musik der seither jährlich stattfindende „Internationale Gesangswettbewerb für Barockoper Pietro Antonio Cesti“ ins Leben gerufen, der junge SängerInnen aus aller Welt nach Innsbruck holt und bereits zu einer weltweit führenden Veranstaltung dieser Art geworden ist. Traditionell ist Innsbruck der Ausgangspunkt vieler Künstlerkarrieren und seit Beginn der Alte-Musik-Bewegung eine der wichtigsten Adressen für Opern und Konzerte in diesem Bereich. Bedeutende Musiker wie Nikolaus Harnoncourt, Sir John Eliot Gardiner, Jordi Savall, Ton Koopman, Frans Brüggen, Gustav Leonhardt, Sigiswald Kuijken und Alan Curtis traten in Innsbruck auf, viele von ihnen fanden in Innsbruck ein erstes Forum für ihre Initiativen auf dem Gebiet des historisch informierten Musizierens. Opern- und Gesangsstars wie Carolyn Watkinson, René Jacobs, Gloria Banditelli, Judith Nelson, Michael Chance, Jennifer Larmore, Derek Lee Ragin, Christoph Prégardien, Bernarda Fink, Guye de Mey, Emma Kirkby, Veronique Gens, Iris Vermillion, Dominique Visse, Patricia Petibon, Werner Güra, Miah Persson, Maria Cristina Kiehr, Lawrence Zazzo, Rosemary Joshua, Sophie Karthäuser, Marie-Claude Chappuis, Raffaela Milanesi, Anna Prohaska, Sonia Prina, Robin Johannsen, Sunhae Im, Sara Minardo und David Hansen begeisterten das Publikum.
Von 1991 bis 2009 programmierte der Dirigent und Countertenor René Jacobs das Opernprogramm des Festivals, von 1997 bis 2009 war er der künstlerische Leiter. Er hat mehr als 20 Opern zur Aufführung gebracht, darunter von Pietro Antonio Cesti („L´Orontea“, „L´Argia“), Claudio Monteverdi („L’Orfeo“, „Il ritorno d´Ulisse in patria“, „L´incoronazione di Poppea“), Francesco Cavalli („Giasone“, „Serse“), von Francesco Conti („Don Chisciotte in Sierra Morena“), Antonio Sartorio („Giulio Cesare in Egitto“), Georg Friedrich Händel („Flavio“, „Rinaldo“), Georg Philipp Telemann („Orpheus oder die Wunderbare Beständigkeit der Liebe“), Johann Adolf Hasse („Solimano“), Joseph Haydn („Il mondo della luna“), Wolfgang Amadeus Mozart („La finta semplice“, „Don Giovanni“) und Florian Leopold Gaßmann („L´opera seria“).
Von 2010 bis 2023 lenkte Alessandro De Marchi als Künstlerischer Leiter die Geschicke der Innsbrucker Festwochen und führte gemeinsam mit seinem Orchester Academia Montis Regalis und mit erlesenen Sängerensembles Opern wie Giovanni Pergolesis „L’Olympiade“ und „La serva padrona“, Georg Philipp Telemanns „Flavius Bertaridus, König der Langobarden“, Mozarts „La clemenza di Tito“, Francesco Provenzales „La Stellidaura vendicante“, Telemanns „Pimpinone“, Domenico Scarlattis „La Diridina“ und Händels „Almira“ auf. De Marchi verpflichtete für weitere Opernproduktionen Dirigenten wie Giovanni Antonini mit Il Giardino Armonico, Attilio Cremonesi mit Café Zimmermann, Christina Pluhar mit L’Arpeggiata, Rinaldo Alessandrini mit Concerto Italiano sowie Fabio Biondi und Europa Galante.
Seit September 2023 werden die Innsbrucker Festwochen von einer Dreierspitze geleitet: Mag. Eva-Maria Sens ist die Künstlerische Direktorin, Ottavio Dantone der Musikalische Leiter und Dr. Markus Lutz der Kaufmännische Direktor des Festivals.